Obligé désormais de subvenir à ses besoins, il devint pianiste accompagnateur à l’Institut musical d’Orléans, puis organiste dans les églises Notre-Dame-de-Lorette, Saint-Jean-du-Marais, et enfin Sainte-Clotilde à Paris. Professeur d’orgue au Conservatoire de Paris, il compta Vincent d’Indy qui, avec d’autres et élèves et jeunes compositeurs, contribua à faire sortir Franck de l’anonymat.
Parallèlement à sa carrière d’organiste, à partir des années 1850, il mena aussi celle de compositeur. Auteur principalement d’œuvres de musique de chambre (quatuors à cordes, sonates) et d’œuvres religieuses (oratorios, messes, motets), ses œuvres pour orgue donnèrent une nouvelle dimension à cet instrument qu’il remit sur le chemin de l'église et de la prière à une période où maints titulaires de tribunes se contentaient d'« orages » ou de « fantaisies sur des airs d'opéra ».
Son influence se marqua, entre autres, par le mouvement spirituel qu’il sut créer autour de lui avec ses élèves devenus ses amis ; la « bande à Franck » groupa bon nombre des meilleurs musiciens français de l'époque.
Décoré des Palmes académiques, de la Légion d’honneur, président de la Société nationale de musique, la reconnaissance était en route.
Et puis ce fut l’accident. Alors qu'il se rendait chez un ami pianiste, un omnibus heurta son fiacre son fiacre. Blessé, un emphysème du poumon l’emporta trois mois plus tard.
Artiste d'une absolue sincérité et d'une très grande probité, ses funérailles furent aussi simples qu’avait été sa vie, sans faste ni apparat. Seuls, ses nombreux élèves, ses amis, les musiciens que son affabilité sans borne avait attirés à lui, formèrent une couronne de respectueuse admiration autour du cercueil. Puis, le cortège prit le chemin du cimetière de Montrouge où il fut inhumé dans un coin reculé.
Mais les artistes, qui ne voulaient pas qu’il restât en dehors de Paris, s’unirent pour faire élever une sépulture au cimetière du Montparnasse où il fut transféré le 19 septembre 1891.
Dessinée par l’architecte Gaston Redon (1853-1921), sa tombe est ornée d’une copie de 1995 du médaillon de Rodin. Volé puis restitué, l’original a été mis à l’abri.
Sur le col se lit l’inscription « Béatitudes » en référence à l'oratorio éponyme, une des œuvres les plus longues du compositeur. Avec lui repose son épouse (1825-1918)
Reconnu comme une figure phare de la musique française de la deuxième moitié du 19ème siècle, César Franck a aussi légué une école symphonique bien vivante et vigoureusement constituée, telle que jamais la France n’en avait produit jusqu’alors.