Sa vocation chevillée au corps, grâce à l’aide de Christian-Jaque qui le remarqua, il intégra l'école de photo et de cinéma de Vaugirard en 1949. Assistant du maître de l’animation de l’époque, Paul Grimault, et du réalisateur Georges Rouquier, il signa le premier d'une série d’excellents courts métrages : Le Sabotier du Val de Loire (1956) ; Le Bel indifférent (1957), une fiction d’après l’œuvre de Jean Cocteau, etc.
Proche du groupe de la Nouvelle Vague, après deux longs métrages, il se lança dans un pari fou avec Michel Legrand , un film entièrement chanté, Les Parapluies de Cherbourg (1964), primé par la Palme d'Or à Cannes la même année. Fort du grand succès du film, le tandem Demy/Legrand réitéra avec une comédie musicale allègre, Les Demoiselles de Rochefort (1967).
Parti s'installer quelque temps aux Etats-Unis, où son Model Shop (1968) fut un échec immédiat, confiné au circuit Art et Essai, il revint en France pour la réalisation du conte revisité Peau d’âne (1971).
Réalisateur du film américano-britannique The Pied Piper of Hamelin (Le Joueur de flûte) (1972), il signa L'Événement le plus important depuis que l'homme a marché sur la Lune (1973) où, utopiste et féministe, il imagina Mastroianni enceint.
Suivirent un manga franco-japonais, Lady Oscar (1979), et Une Chambre en ville (1982), nouveau film chanté dans lequel il évoquait ses origines ouvrières. Bien que soutenue par la critique, cette œuvre sombre reçut un accueil catastrophique de la part de public.
Son dernier film, Trois places pour le 26 (1988), lettre d'amour au monde de la scène, devait, hélas, connaître le même désastre.
Payant le prix fort de son audace, parfois incompris de son vivant mais largement réévalué après sa disparition, il eut néanmoins, et a encore, des admirateurs enthousiastes qui voient en lui l’un de nos meilleurs cinéastes dont des représentants des nouvelles générations revendiquent l'influence d'une œuvre unique, alliant couleurs et noirceur, féerie et mélancolie.
Disparu prématurément suite à une longue maladie, Jacques Demy fut inhumé au cimetière du Montparnasse. Sa tombe, cernée de verdure et près de laquelle un banc invite à la rêverie, rappelle simplement la présence de ce poète dans l’âme.