Génial touche à tout, porte-parole du Groupe des Six, il se fit le défenseur de la peinture, de la musique et de la poésie. La poésie au théâtre : Antigone et Œdipe Roi (1928), Les Enfants terribles (1929) écrit lors d’une cure de désintoxication à l’opium dans lequel il avait plongé à la mort de Raymond Radiguet et dont il se libéra après en avoir décrit ses souffrances dans les notes et les dessins d’Opium (1930) ; le théâtre encore…
En 1937, il se lia avec Jean Marais, qui fut son amant, et avec le boxeur Al Brown qu’il aida à reconquérir son titre de champion du monde.
Ayant exploré tous les domaines de la parole, Cocteau trouva un nouveau mode d’expression, la « poésie du film », qui, sans rien renier de sa rigueur, lui gagna un public immense : L’Eternel retour (1943), La Belle et la Bête (1945), L’Aigle à deux têtes (1948), ou encore Orphée (1950) et Le Testament d’Orphée (1960) œuvres où se reflétait avec plus d’intensité et de profondeur sa mythologie personnelle.
Parallèlement, il composa quelques uns de ses plus beaux poèmes dont Allégories (1941). Exposant des peintures et des céramiques, décorant des chapelles, au grand effroi des bien- comme des mal-pensants, il entra l’Académie royale de Belgique puis à l’Académie française (1955).
Participant à toutes les expériences culturelles de son temps, comblé par trop de dons divers, Cocteau souffrit de pas offrir à ses contemporains une apparence entière. Sensible à l’enchanteur, on se méfiait de ses enchantements…
En l’immobilisant, la mort mit au jour la forme véritable et l’unité d’une œuvre essentiellement tournée vers l’exploration de nos abîmes où règne cette nuit lumineuse chantée par les mystiques.
Le 10 octobre 1963, mourait Edith Piaf. Le lendemain, peu avant sa propre disparition, on lui demanda de rendre un hommage à la Môme qu’il aimait tant. Mais le Prince des poètes, victime d’un œdème pulmonaire, succomba quelques heures plus tard d’une crise cardiaque dans sa demeure de Milly-la-Forêt où il résidait depuis 1945.
Lors de sa restauration en 1959, la chapelle saint-Blaise-des-Simples, unique vestige d'une maladrerie du 12ème siècle, fut décorée par Jean Cocteau à la sollicitation des élus. Il dessina les vitraux et des fresques murales représentant respectivement la Résurrection du Christ et des plantes médicinales, les simples qui donnent leur nom à la chapelle. Elle abrite depuis le portrait en bronze qu'Arno Breker (1900 – 1991) avait réalisé quelques mois auparavant et l'épitaphe célèbre de l'académicien : « Je reste avec vous. »