Le lendemain de sa charge héroïque, on le trouva mort, son corps lié à ceux de ses compagnons qui l'escortaient.
Suite à la demande d’Edouard III, les cadavres des grands seigneurs avaient été rassemblés pour les inhumer décemment. Edouard, qui avait grande admiration pour Jean, lui fit non seulement des obsèques solennelles, mais le montra comme exemple au prince de Galles qui était présent et qui, en sa mémoire, adopta la même devise que le défunt, "Ich dien" : "Je sers", dans les armoiries de la couronne d’Angleterre, devise toujours affichée.
L'histoire de ce roi itinérant se poursuivit de façon postmortem au gré des besoins de la protection de ses restes.
Durant deux siècles, sa dépouille fut conservée dans un sépulcre de marbre en l'abbaye de Münster, fondation bénédictine des comtes de Luxembourg aux portes du château comtal où Jean était né.
En 1543/1544, lors des guerres entre Charles Quint et François Ier l'abbaye et le château furent détruits. Les restes du roi furent d'abord transportés chez les franciscains au centre de la ville, puis ramenés chez les bénédictins dans la nouvelle abbaye de Neumünster où ils furent inhumés en 1618 dans un second tombeau de marbre.
A leur tour, en 1684, cette abbaye et le tombeau furent détruits lors du siège de la ville par les troupes de Louis XIV. De nouveau, la dépouille royale put être sauvée. Après 1688, Jean l'Aveugle reçut une troisième tombe, celle que nous voyons de nos jours : en bois, elle a la forme d'un "Saint sépulcre". Il fut néanmoins de nouveau caché pendant les guerres révolutionnaires. Emmenée par la famille des faiënceries Boch à Mettlach(Sarre), la dépouille fut déposée dans un quatrième tombeau en la Chapelle de l'Ermitage à Kastel-Staadt où elle resta pendant cent ans malgré maints essais des Luxembourgeois de la récupérer.
En 1946, exactement six siècles après sa mort, les restes de Jean l'Aveugle furent enfin transportés solennellement dans la crypte de Notre-Dame de Luxembourg où ils retrouvèrent leur troisième tombeau situé à part de la crypte grand-ducale. Un accès privé est réservé aux membres de la famille régnante actuelle.