De retour en France, il devint le véritable conseiller en matière intellectuelle du duc d’Anjou devenu Henri III. En effet, Pibrac est resté dans les mémoires davantage comme érudit, poète et écrivain que comme politique. Ces quatrains forts réputés furent édités en 1574 sous le titre de Cinquante quatrains, contenant préceptes et enseignements utiles pour la vie de l’homme, composés à l’imitation de Phocylides, Epicharmus et autres poètes grecs. Cet ouvrage, augmenté par l’auteur de soixante-seize quatrains, fut réimprimé très souvent et mis entre les mains de la jeunesse jusqu’au 19ème siècle. Il fut traduit en vers latins, en prose grecque et en vers allemands. Ami de Michel de l’Hospital, il écrivit également une apologie de la Saint-Barthélemy davantage sujette à caution.
C’est sur cette réputation littéraire fondée que Marguerite de Valois, la reine Margot, le choisit comme chancelier pour faire le lien entre elle et la cour de France. Il semble bien que notre magistrat-poète en tomba amoureux. Pauvre Pibrac dont Marguerite, avec ses familiers, faisait des gorges chaudes des lettres passionnées qu'il lui adressait. Le chancelier devint la fable et la risée des courtisans qui le chansonnaient. Cette relation devait se terminer par une rupture houleuse dont Pibrac fit les frais. Coincé entre Henri III qui lui reprochait de s’être fait abusé par sa sœur (Pibrac décrivait une Marguerite agent de la paix alors qu’elle soutenait Henri de Navarre) et Marguerite qui le rendait responsable de ne pouvoir revenir à la cour, le malheureux Guy du Faur, accablé d’injustices, connut la disgrâce.
Après cet éloignement temporaire, il redevint membre du Conseil privé du roi qui cette fois le chargea de plusieurs missions auprès de son frère, le duc d’Alençon, afin de le détourner de ses frasques aux Pays-Bas. Hélas, Pibrac ne s’en sortit pas mieux qu’avec Marguerite et Henri III rentra de nouveau dans une grosse colère.
En 1576, il fonda l’Académie du Palais, celle-ci continuant l’œuvre de l’Académie de musique et de poésie fondée en 1570.
A la mort de son père en 1577, ses deux frères étant dans les ordres, il hérita de la seigneurie de Pibrac dans la commune du même nom et dans l’église de laquelle furent inhumés plusieurs membres de sa famille.
Encore une négociation de-ci, une autre de-là et le seigneur de Pibrac mourut au moins sincèrement regretté par le monde de la grande magistrature. Il fut inhumé au couvent des Grands-Augustins où il avait souhaité reposer (chapelle Saint-Augustin).
L’emplacement de sa tombe était marqué par une petite dalle en marbre noir sur laquelle on pouvait lire :
Pibrac, dont l’honneur et la gloire
Esclate par tout l’univers,
Ne veut ny prose, ny des vers,
Pour en conserver la mémoire.
Il gist soubz cette pierre avec dame Jehanne de Custos son espouse, depuis le XXVII de may M D LXXXIV que la mort les separa, et que le XVIII octobre M DCII elle les remit ensemble. – Passant, prie Dieu pour eulx, opuisque tu as desirer la mesme charité.
Son fils, Michel du Faur de Pibrac, lui fit pourtant ériger un monument formé de deux colonnes de marbre jaspé sur les côtés duquel étaient gravés sur des petites lames de marbre noir, quatre quatrains tirés de son œuvre :