Après avoir animé la défense d’Orléans et délivré Montargis (1427) avec le non moins célèbre La Hire, c’est surtout comme fidèle compagnon dans l’épopée de Jeanne d’Arc qu’il rentra dans l’Histoire : Jargeau, Beaugency, Reims, Paris…à chaque fois, il était là.
Faisant sien le vœu de la Pucelle après sa mort, il se jura bien de bouter les Anglais hors de France.
Envoyé en Normandie aux côtés du dauphin, le futur Louis XI, il reprit Dieppe (1443) et, grâce au duc de Bretagne qu’il avait aidé, obtint des renforts conséquents pour reprendre, ville après ville, la Normandie dont il fut nommé Lieutenant Général (1449). Pendant toute la reconquête éclair de cette province, Dunois, avec habileté et intelligence, laissa en place des capitaines et des gouverneurs qui, sauf pour quelques châteaux, firent allégeance à Charles VII.
Après la Normandie, direction la Guyenne où il gagna la prise définitive de Bordeaux (1453). Après trois siècles d’occupation, la France récupérait l’Aquitaine.
Il participa au procès de réhabilitation de Jeanne d’Arc (1456) et devint gouverneur de Germain-en-l’Haye.
Mécontent de Louis XI, il rejoignit un temps la Ligue du Bien public (coalition menée par des princes et grands seigneurs contre la politique du roi), avant de se réconcilier avec lui et de présider le conseil de réformation pour le bien public, dit Conseil des Trente-Six, qui fut un fidèle instrument du pouvoir royal.
Titré comte de Longueville depuis 1443, lettré et cultivé, il reçut, entre autres, le poète François Villon. Selon le chroniqueur Jean Cartier, il était « un des plus beaux parleurs qui fust de la langue de France ».
Comblé d’honneurs, lorsqu’il mourut, Dunois laissait derrière lui le souvenir d’un héros grand capitaine et le surnom justifié de « Restaurateur de la patrie ».
Durant la bataille de Dieppe, le dauphin de France, avait fait le vœu de rebâtir une église à Cléry s'il triomphait. Dès la victoire, le projet fut mis en œuvre par Charles VII et Dunois qui fondèrent la nouvelle église dans laquelle il souhaita être inhumé et où le rejoignit Louis XI.
Il repose simplement dans un caveau, qui lui sert de tombe, avec plusieurs membres de sa famille dans la chapelle Saint-Jean dite de Longueville :
-Marie d'Harcourt, sa femme († 1464)
-Jean, son fils aîné mort jeune (1443-1453)
-François Ier d'Orléans-Longueville, son second fils (1447-1491) : chambellan de France, également chargé des offices de chambellan de Normandie et Connétable de Normandie, au cours de la Guerre folle (1485-1488), il prit parti pour le prétendant Louis II d'Orléans et contre la régente Anne de Beaujeu. Il s'empara du château de Parthenay puis rallia les troupes rebelles à Nantes. Déclaré coupable de lèse-majesté, il fut finalement amnistié un an plus tard lorsqu’Anne de Bretagne devint duchesse. -Agnès de Savoie, épouse du précédent (1445-1508)
-François II d'Orléans-Longueville (1478-1513) :grand chambellan de France (1504–1512), gouverneur de Guyenne, il fut le premier duc de Longueville.
Des fouilles effectuées en 1887 ont permis de découvrir le caveau et les cerceuils intacts.